Dalam perjalanan ke sekolah suatu hari, Suzume Iwato menemukan Souta Munakata, seorang pemuda yang mencari daerah terbengkalai. Gadis SMA itu mengarahkan Souta ke reruntuhan terdekat, tetapi karena rasa ingin tahu yang murni, dia sendiri memutuskan untuk menuju ke tujuan yang sama.

Sesampai di sana, Suzume menemukan sebuah pintu terpencil dengan alam semesta seperti mimpi yang terletak di luarnya—sebuah tempat yang dapat dia lihat dan rasakan, tetapi tidak bisa masuk. Sebuah batu aneh bertumpu di tanah di dekatnya, tetapi berubah menjadi makhluk mirip kucing dan melarikan diri ketika Suzume mengangkatnya. Tiba-tiba ketakutan, dia kembali ke sekolahnya, tidak menyadari bahwa tindakannya membiarkan pintu terbuka akan memiliki konsekuensi.

Dengan "keystone" yang dilepaskan, kejahatan di alam semesta lain sekarang dapat dengan bebas melarikan diri dan mendatangkan malapetaka di seluruh Jepang. Bermaksud untuk memperbaiki kesalahannya yang berbahaya, Suzume bergabung dengan Souta—yang tujuan sebenarnya adalah untuk mencegah kejahatan bernanah—dalam menemukan dan mengunci semua pintu yang terbuka sebelum negara dihancurkan.